Bir gün okula giderken Suzume Iwato, terk edilmiş alanları arayan genç bir adam olan Souta Munakata ile karşılaşır. Lise öğrencisi Suzume, Souta'yı yakındaki bir harabeye yönlendirir, ancak saf meraktan dolayı kendisi de aynı yere gitmeye karar verir. Oraya vardığında Suzume, ardında rüya gibi bir evrenin yattığı izole bir kapı keşfeder — görebildiği ve hissedebildiği, ancak giremediği bir yer. Yakınlarda garip bir taş durmaktadır, ancak Suzume onu kaldırdığında kedi benzeri bir yaratığa dönüşür ve kaçar. Aniden korkuya kapılan Suzume, kapıyı açık bırakmasının sonuçları olacağını fark etmeden okuluna geri döner. “Anahtar taş” serbest kaldığında, diğer evrendeki kötülük artık serbestçe kaçabilir ve Japonya'nın her yerine yıkım getirebilir. Tehlikeli hatasını düzeltmek isteyen Suzume, asıl amacı kötülüğün yayılmasını önlemek olan Souta'ya katılır ve ülke yok olmadan önce tüm açık kapıları bulup kilitlemek için çalışır.